Il Consiglio Superiore si articola in tre Sezioni, distinte per materie e compiti.
Ogni Sezione si esprime sugli affari ad essa assegnati dal Presidente del Consiglio Superiore.
Ciascuna Sezione è composta dal Presidente di Sezione, dai Consiglieri, dai Componenti effettivi e di diritto assegnati dal Presidente, e da eventuali esperti invitati dal Presidente di Sezione; gli esperti partecipano alla discussione senza diritto di voto.
I Presidenti di Sezione sono nominati con decreto del Ministro delle Infrastrutture e dei trasporti, su proposta del Presidente del Consiglio Superiore.
La trattazione di pareri che investono la competenze di diverse Sezioni viene effettuata a Sezioni Riunite.
Le adunanze delle Sezioni sono valide con la presenza di un terzo dei componenti ed i pareri sono validi quando deliberati con il voto favorevole della maggioranza assoluta dei presenti all'adunanza.
I Presidenti di Sezione:
- convocano e presiedono le sedute delle rispettive Sezioni
- nominano il relatore e le commissioni relatrici degli affari assegnati alle Sezioni
- possono invitare alle sedute della Sezione esperti che partecipano alla discussione senza diritto di voto e a titolo gratuito